Distribuição de fontes termais e mecanismos de sobrevivência do termofílico comammox Nitrospira

The ISME Journal volume 17, páginas 993–1003 (2023)Cite este artigo

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A recente descoberta de espécies de Nitrospira capazes de oxidação completa de amônia (comammox) em ecossistemas naturais e de engenharia não marinhos sob condições mesotérmicas mudou nossa compreensão da nitrificação microbiana. No entanto, pouco se sabe sobre a ocorrência de bactérias Comammox ou sua capacidade de sobreviver em habitats moderadamente térmicos e/ou hipertérmicos. Aqui, relatamos a ampla distribuição de comammox Nitrospira em cinco fontes termais terrestres em temperaturas variando de 36 a 80°C e fornecemos genomas montados em metagenoma de 11 novas cepas de comammox. Curiosamente, a identificação da redução dissimilatória de nitrato em amônio (DNRA) em linhagens termófilas de comammox Nitrospira sugere que elas têm funções ecológicas versáteis como sumidouros e fontes de amônia, em contraste com as linhagens mesófilas de comammox descritas, que não possuem a via DNRA. Além disso, a expressão in situ de genes-chave associados ao metabolismo do nitrogênio, à adaptação térmica e ao estresse oxidativo confirmou sua capacidade de sobrevivência nas fontes termais estudadas e sua contribuição para a nitrificação nesses ambientes. Além disso, o menor tamanho do genoma e maior conteúdo de GC, aminoácidos menos polares e mais carregados nos perfis de uso e a expressão de um grande número de proteínas de choque térmico em comparação com cepas mesofílicas de comammox presumivelmente conferem tolerância ao estresse térmico. Esses novos insights sobre a ocorrência, atividade metabólica e adaptação do comammox Nitrospira em habitats térmicos expandem ainda mais nossa compreensão da distribuição global do comammox Nitrospira e têm implicações significativas sobre como esses microrganismos únicos evoluíram estratégias de tolerância térmica.

Ao longo do último século, acreditava-se que a nitrificação quimiolitoautotrófica era um processo de duas etapas realizado por um consórcio de microrganismos. No entanto, este paradigma foi radicalmente alterado por descobertas que marcaram época de organismos únicos capazes de oxidar amônia em nitrato [1, 2]. Essas bactérias quimiolitoautotróficas completamente oxidantes de amônia (comammox) pertencem à sub-linhagem II do gênero de ramificação profunda Nitrospira, anteriormente considerado como realizando apenas oxidação de nitrito [3]. Embora tenham sido feitas tentativas para caracterizar completamente o comammox Nitrospira, atualmente apenas uma cepa isolada e um número limitado de culturas de enriquecimento foram obtidas [4,5,6,7]. De duas dessas culturas comammox Nitrospira, a caracterização cinética sugere que elas têm alta afinidade pela amônia e preferem habitar ambientes oligotróficos [4, 5]. Assim, ecossistemas com fluxo limitado de nutrientes favorecem a presença de comammox Nitrospira, que pode até dominar os oxidantes de amônia canônicos [por exemplo, bactérias oxidantes de amônia (AOB)]. No entanto, estudos de campo sugeriram que outros fatores além da disponibilidade de amônia também desempenharão um papel na diferenciação de nicho dos oxidantes de amônia [8, 9].

O significado ecológico do comammox Nitrospira foi apenas parcialmente decifrado, embora tenha sido amplamente distribuído em ecossistemas naturais e de engenharia não marinhos. Os ambientes onde foram detectados incluem solos, ambientes naturais de água doce, instalações de tratamento de águas residuais e sistemas de produção e distribuição de água potável [10,11,12,13,14,15,16,17,18]. Com exceção da primeira e até agora única cepa isolada de comammox, Nitrospira inopinata, que foi originalmente coletada de uma tubulação de água quente (56°C) e cultivada sob condições térmicas moderadas de 46 a 50°C [1, 4], todos os outros estudos foram associada a condições mesotérmicas. Isso levanta a questão sobre o papel que o comammox Nitrospira desempenha na ciclagem do nitrogênio em habitats térmicos e hipertérmicos.

Habitats geotérmicos, como fontes hidrotermais submarinas e fontes termais terrestres, sustentam uma variedade de microrganismos quimiolitoautotróficos, possivelmente desde a origem da vida celular [19,20,21]. As investigações de comunidades microbianas de fontes termais remontam ao século XIX [22], enquanto a compreensão de sua diversidade e capacidade metabólica foi significativamente melhorada nas últimas duas décadas devido aos avanços nas tecnologias de sequenciamento. Um composto em fontes termais que é de particular interesse é o amônio, que é o principal composto nitrogenado observado em habitats geotérmicos [23]. Consequentemente, arqueas termofílicas aeróbicas oxidantes de amônia (AOA) têm sido amplamente encontradas em ecossistemas térmicos [24,25,26,27]. Além disso, bactérias oxidantes de nitrito (NOB) afiliadas ao gênero Nitrospira ou ao filo Chloroflexi foram identificadas em fontes termais geotérmicas [28,29,30]. O potencial dos membros do gênero Nitrospira, incluindo a espécie comammox N. inopinata, de tolerar o estresse induzido termicamente indica que também o comammox Nitrospira pode proliferar em ecossistemas de alta temperatura, mas nenhum relatório desse tipo foi feito até o momento para fontes geotérmicas naturais. Isso leva a questões sobre quão amplamente distribuídas são as comammox Nitrospira termofílicas, quais estratégias essas espécies empregam para se proteger do estresse térmico e se existem diferenças genômicas entre a comammox Nitrospira em habitats térmicos e não térmicos.