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Diversidade genética e microbiana inesperada para o ciclo de arsênico em sedimentos de infiltração fria do mar profundo

Apr 07, 2024

npj Biofilmes e Microbiomas volume 9, Número do artigo: 13 (2023) Citar este artigo

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As infiltrações frias, onde fluido frio rico em hidrocarbonetos escapa do fundo do mar, mostram forte enriquecimento de arsênico metalóide tóxico (As). A toxicidade e a mobilidade do As podem ser grandemente alteradas por processos microbianos que desempenham um papel importante no ciclo biogeoquímico global do As. No entanto, uma visão global dos genes e micróbios envolvidos na transformação de As nas infiltrações ainda precisa ser totalmente revelada. Usando 87 metagenomas de sedimentos e 33 metatranscriptomas derivados de 13 infiltrações frias distribuídas globalmente, mostramos que os genes de desintoxicação As (arsM, arsP, arsC1 / arsC2, acr3) eram predominantes em infiltrações e mais filogeneticamente diversos do que o esperado anteriormente. Asgardarchaeota e uma variedade de filos bacterianos não identificados (por exemplo, 4484-113, AABM5-125-24 e RBG-13-66-14) também podem funcionar como os principais intervenientes na transformação As. A abundância de genes de ciclismo As e as composições do microbioma associado ao As mudaram através de diferentes profundidades de sedimentos ou tipos de infiltração fria. A redução do arseniato com conservação de energia ou a oxidação do arsenito poderia impactar o ciclo biogeoquímico do carbono e do nitrogênio, por meio do apoio à fixação de carbono, à degradação de hidrocarbonetos e à fixação de nitrogênio. No geral, este estudo fornece uma visão abrangente dos genes e micróbios do ciclo As em infiltrações frias enriquecidas com As, estabelecendo uma base sólida para estudos adicionais do ciclo As no microbioma do mar profundo nos níveis enzimático e processual.

As infiltrações frias são caracterizadas pela emissão de fluidos subterrâneos no fundo do mar e ocorrem amplamente nas margens continentais ativas e passivas . Os fluidos ascendentes são frequentemente ricos em metano e outros hidrocarbonetos que sustentam oásis no fundo do mar compostos por vários microrganismos e assembleias faunísticas3,4. O principal processo que alimenta ecossistemas complexos de infiltração a frio é a oxidação anaeróbica do metano (AOM), operada conjuntamente por um consórcio de arquéias anaeróbicas oxidantes de metano (ANME) e bactérias redutoras de sulfato (SRB) . O AOM remove aproximadamente 80% do metano ventilado para cima, agindo como um filtro eficiente de metano7. Além disso, os sedimentos de infiltração fria do fundo do mar também contêm diazotróficos diversos e abundantes que podem contribuir substancialmente para o equilíbrio global de nitrogênio8. As infiltrações frias são, portanto, biologicamente e geoquimicamente significativas em escala global.

Os fluidos de ventilação podem influenciar significativamente o ambiente sedimentar dos locais de infiltração, resultando em alterações nas características químicas dos sedimentos9. Em particular, o arsénico (As), um dos elementos mais abundantes na crosta terrestre, é anormalmente enriquecido em sedimentos infiltrados10,11,12,13,14. O enriquecimento anômalo de As poderia ser atribuído aos fluidos ascendentes que poderiam capturar As e outros metais ao passar por espessas formações argilosas ; ou o chamado efeito vaivém do ferro particulado9,11,13. Assim como é de natureza metalóide tóxica que, após exposição, pode causar efeitos negativos para todos os seres vivos15. Dependendo das condições físico-químicas, o As pode ser encontrado em diferentes estados de oxidação e metilação, apresentando diversos níveis de toxicidade e biodisponibilidade16. Em ambientes marinhos, o arseniato (As(V)) e o arsenito (As(III)) são as formas dominantes de As inorgânico17. Supõe-se que os micróbios desenvolveram um repertório genético relacionado ao ciclo de As, datado de pelo menos 2,72 bilhões de anos atrás18,19. Os processos de biotransformação incluem a desintoxicação para mitigar a toxicidade e a respiração para conservar energia. A desintoxicação de As é alcançada principalmente por duas etapas: redução de As (V) a As (III) por As (V) redutases citoplasmáticas (gene arsC) com homologia com a família glutaredoxina (gene arsC1) ou tiorredoxina (gene arsC2) e subsequente extrusão de As (III) via permeases de efluxo de As (III) (genes arsB e acr3) 20,21 (Fig. 1). Outro mecanismo de desintoxicação de As envolve a metilação de As (III) em metilarsenito (MAs (III)) pela metiltransferase As (III) S-adenosilmetionina (SAM) (gene arsM) (Fig. 1). Embora os intermediários MAs(III) sejam mais tóxicos que o As(III), eles não se acumulam nas células e podem ser desintoxicados através de diversas vias diferentes. MAs (III) podem ser ainda metilados por ArsM e volatilizados, extrudados das células através da permease de efluxo de MAs (III) (gene arsP) , oxidados em MAs (V) menos tóxicos pela oxidase específica de MAs (III) (gene arsH )24, ou desmetilado em As(III) menos tóxico pela C-As liase (gene arsI)25. Como a respiração consiste na oxidação quimiolitotrófica de As (III) pela As (III) oxidase (genes aioAB / arxAB) e redução dissimilatória de As (V) pela As (V) redutase respiratória (genes arrAB) 15,26 (Fig. 1) . Tomados em conjunto, os micróbios têm um enorme efeito potencial no ciclo biogeoquímico e na toxicidade do As.

10 mbsf). Metagenomes were also grouped based on the type of cold seep, including gas hydrate, seep (i.e. oil and gas/methane seep), and volcano (mud/asphalt volcano)1, respectively. The partial least squares discrimination analysis (PLS-DA) revealed dissimilarity in As cycling genes among different sediment layers (Fig. 2b; F = 4.3504, p = 0.001, R2 = 0.10267, 999-permutations PERMANOVA test). The distribution traits of As cycling genes in surface sediments were separated from deep sediments and more similar to those in shallow ones (Fig. 2b). The abundance of prevalent As cycling genes such as acr3, arsC2 and arsM in deep sediments were significantly higher as compared with those in shallow and surface sediments (Supplementary Fig. 2). As cycling genes in different types of cold seep were also different from each other (Fig. 2b; F = 3.5246, p = 0.004, R2 = 0.07742, 999-permutations PERMANOVA test). Dominant As cycling genes in gas hydrates displayed higher abundances relative to those in seeps and volcanos (Supplementary Fig. 3). Hence, the distributions of As-associated genes were influenced by a combination of sediment depths and types of cold seep. The higher As cycling gene abundances observed in our deep or gas hydrate-associated samples could be correlated with a high level of environmental As, as what was described in As-rich altiplanic wetlands32. In the Nankai Trough, As with unknown sources was demonstrated to actively release into sediment layers where methane hydrates occur (As concentration of 14 ppm in gas hydrate-bearing sediments vs av. 6.4 ppm for the whole sediment core)17./p>